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Aug 05, 2023

Comment la nature nourrit : l'activité de l'amygdale diminue à la suite d'une

Molecular Psychiatry volume 27, pages 4446–4452 (2022)Citer cet article

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Étant donné que vivre dans les villes est associé à un risque accru de troubles mentaux tels que les troubles anxieux, la dépression et la schizophrénie, il est essentiel de comprendre comment l'exposition aux environnements urbains et naturels affecte la santé mentale et le cerveau. Il a été démontré que l'amygdale est plus activée lors d'une tâche de stress en milieu urbain qu'en milieu rural. Cependant, aucune étude à ce jour n'a examiné les effets causals des environnements naturels et urbains sur les mécanismes cérébraux liés au stress. Pour répondre à cette question, nous avons mené une étude d'intervention pour étudier les changements dans les régions cérébrales liées au stress en tant qu'effet d'une marche d'une heure dans un environnement urbain (rue animée) par rapport à un environnement naturel (forêt). L'activation cérébrale a été mesurée chez 63 participants en bonne santé, avant et après la marche, à l'aide d'une tâche de visages craintifs et d'une tâche de stress social. Nos résultats révèlent que l'activation de l'amygdale diminue après la marche dans la nature, alors qu'elle reste stable après la marche en milieu urbain. Ces résultats suggèrent que se promener dans la nature peut avoir des effets salutogènes sur les régions cérébrales liées au stress, et par conséquent, cela peut agir comme une mesure préventive contre la fatigue mentale et potentiellement la maladie. Compte tenu de l'urbanisation en croissance rapide, les résultats actuels peuvent influencer la planification urbaine pour créer des espaces verts plus accessibles et adapter les environnements urbains d'une manière qui sera bénéfique pour la santé mentale des citoyens.

Le cerveau humain est façonné par son environnement. L'urbanisation croissante a été l'un des changements majeurs récents dans notre environnement, entraînant plus de la moitié de la population mondiale vivant actuellement dans les villes, et devrait atteindre 68 % d'ici 2050 [1].

Même si l'urbanisation présente de nombreux avantages, vivre en ville est un facteur de risque bien connu pour la santé mentale [2]. Les problèmes de santé mentale comme l'anxiété, les troubles de l'humeur, la dépression majeure et la schizophrénie sont jusqu'à 56 % plus fréquents en milieu urbain qu'en milieu rural [3]. Il a été suggéré que l'éducation urbaine est le facteur environnemental le plus important pour le développement de la schizophrénie [4], représentant plus de 30 % de l'incidence de la schizophrénie [5]. Puisqu'il existe une relation dose-réponse constante entre la schizophrénie et l'environnement urbain, même en contrôlant les facteurs de confusion possibles tels que les facteurs sociodémographiques, les antécédents familiaux, la toxicomanie et la taille du réseau social [4], l'hypothèse est que l'environnement urbain est lié à une incidence plus élevée de schizophrénie en raison d'un stress social accru [6, 7].

D'autre part, l'exposition à la nature permet une restauration attentionnelle et un soulagement du stress [8, 9]. L'hypothèse de la biophilie affirme que les humains ressentent une tendance innée à se connecter avec la nature puisque cette attitude est enracinée dans notre histoire évolutive [10, 11]. La recherche sur les effets bénéfiques de la nature a été principalement motivée par deux cadres théoriques - la théorie de la restauration de l'attention (ART) [12] et la théorie de la récupération du stress (SRT) [13], qui expliquent les avantages psychologiques de la nature sous différents angles. ART se concentre sur la restauration cognitive par l'exposition à la nature. La notion est que la nature invoque une attention involontaire permettant aux processus d'attention volontaire de se rétablir [14]. SRT, d'autre part, met l'accent sur les réponses affectives en contact avec la nature, qui conduisent à la restauration. Selon SRT, le processus réparateur est lié à la capacité de réduction du stress des environnements naturels qui implique une augmentation des émotions positives ainsi qu'une diminution de l'excitation et des émotions négatives telles que la peur [9, 13].

Un nombre croissant de recherches empiriques a démontré les avantages cognitifs et affectifs de l'exposition aux environnements naturels. Passer du temps dans la nature peut améliorer la capacité de mémoire de travail [15], restaurer l'attention dirigée [8] ainsi que réduire les émotions négatives et le stress [16,17,18]. La preuve des effets bénéfiques de la nature sur le stress a été observée non seulement dans les évaluations psychologiques, mais aussi dans les indicateurs physiologiques du stress, à savoir la diminution de la fréquence cardiaque, de la pression artérielle et du cortisol, une hormone liée au stress [19, 20].

Même si les effets bénéfiques de l'exposition à la nature ont été démontrés à plusieurs reprises, les fondements neuronaux de ces effets sont inconnus. Dans une étude transversale séminale, l'amygdale s'est avérée plus activée lors d'une tâche de stress social chez les citadins que chez les ruraux [21]. Néanmoins, des études d'intervention sont nécessaires pour démontrer les effets causals des environnements naturels et urbains sur le cerveau. Dans une seule étude d'intervention par imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) menée jusqu'à présent, il a été montré qu'une marche de 90 minutes dans la nature diminuait la rumination et l'activité autodéclarées dans le cortex préfrontal sous-genuel (sgPFC), associées à la rumination, alors qu'il n'y avait aucun changement après la marche urbaine [22].

Cependant, à notre connaissance, il n'y a pas eu d'étude d'intervention IRMf examinant les effets causals de l'exposition aux environnements urbains par rapport aux environnements naturels sur les régions cérébrales liées au stress. Et surtout, les résultats précédents ne permettent pas de déterminer si le soulagement du stress après avoir été dans la nature est le résultat de l'exposition à l'environnement naturel lui-même ou simplement de l'absence d'effets urbains néfastes. Pour répondre à ces questions, nous avons mené une étude d'intervention IRMf portant sur l'activité cérébrale avant et après une exposition d'une heure à des environnements naturels par rapport à des environnements urbains. Nous avons émis l'hypothèse que les régions cérébrales liées au stress seraient moins activées après une exposition à l'environnement naturel par rapport à l'environnement urbain, par rapport à l'activation de base avant la marche. Les régions cérébrales d'intérêt (ROI) définies à priori et préenregistrées (https://aspredicted.org/tm629.pdf) comprenaient l'amygdale, le cortex cingulaire antérieur (ACC) et le cortex préfrontal dorsolatéral (dlPFC).

Les participants ont été recrutés à partir de la base de données Castellum de l'Institut Max Planck pour le développement humain de Berlin, via des listes de diffusion des universités de Berlin et via la plateforme en ligne ebay-kleineanzeigen.de. Les participants ont été informés qu'ils participeraient à une étude IRM et qu'ils iraient se promener, mais n'ont pas été informés de la question de recherche de l'étude. Tous les participants parlaient couramment la langue allemande, étaient droitiers et n'avaient reçu aucun diagnostic de troubles psychologiques ou neurologiques. Une estimation de la taille de l'échantillon à l'aide de G*Power a entraîné le besoin de 54 participants pour permettre une taille d'effet moyenne. Nous avons testé 9 participants supplémentaires pour nous assurer que les abandons potentiels ne réduiraient pas la taille de l'échantillon en dessous du nombre que nous avons décidé. L'échantillon final était composé de 63 participants (29 femmes, âge moyen total = 27,21 ans, ET = 6,61, tranche d'âge = 18 à 47 ans). Les participants ont été assignés de manière pseudo-aléatoire soit à une promenade nature (32 participants) soit à une promenade urbaine (31 participants), tout en contrôlant que les hommes et les femmes étaient également répartis dans les deux environnements. Lors de la randomisation, il a également été contrôlé que le nombre de promenades l'après-midi était également réparti entre les conditions. Un aperçu des variables de contrôle dans les deux conditions est présenté dans le tableau supplémentaire 1.

L'étude a été approuvée par le Comité d'éthique psychologique local du Centre de médecine psychosociale du Centre médical universitaire de Hambourg-Eppendorf à Hambourg, en Allemagne (LPEK-0054). Nous avons obtenu le consentement éclairé écrit de tous les participants et ils ont reçu une compensation monétaire pour leur participation à l'étude.

L'expérience a été menée à la fin de l'été/automne 2019 pendant la journée, entre 10h00 et 17h00. L'organigramme de la procédure d'étude est illustré à la Fig. 1. À leur arrivée, les participants ont signé le consentement éclairé, rempli les questionnaires et effectué une tâche de mémoire de travail. Par la suite, les participants ont subi une procédure d'IRMf qui comprenait des questions sur la rumination [23], la Fearful Faces Task (FFT) [24] et la Montreal Imaging Stress Task (MIST) [25]. Le MIST a été administré dans le but d'induire un stress social, puisque le SRT [13] émet l'hypothèse que le potentiel réparateur de la nature est le plus évident lorsque l'individu est dans un état de stress. L'ordre de la FFT et du MIST était contrebalancé entre les sujets, cependant, l'ordre était le même chez les sujets, au pré-test et au post-test.

Avant la marche, les participants ont rempli des questionnaires et ont subi la procédure de balayage IRMf, qui comprenait la tâche Fearful Faces et la tâche de stress d'imagerie de Montréal. Par la suite, chaque participant a été assigné au hasard à une marche de 60 minutes, en milieu naturel ou urbain. Après la marche, les participants ont de nouveau subi la procédure de balayage IRMf et ont rempli les questionnaires.

Après la session de numérisation, les participants ont été assignés au hasard à une marche de 60 minutes dans un environnement naturel ou urbain (Fig. 2). Même si la définition et aussi la dichotomie entre environnement « naturel » et « urbain » a fait l'objet de débats [26], « l'environnement naturel » auquel nous nous référons est une forêt urbaine, le plus grand espace vert de la ville de Berlin (forêt de Grunewald ; Fig. 2b), alors que « l'environnement urbain » fait référence à une rue animée d'un des centres-villes de Berlin avec des centres commerciaux (Schloßstraße ; Fig. 2c). Comme recommandé dans la récente revue [27], les emplacements géographiques de la promenade et les caractéristiques paysagères des environnements sont signalés (voir Informations supplémentaires).

a Données GPS de deux participants lors de la promenade dans l'environnement naturel (Berlin, Grunewald) et l'environnement urbain (Berlin, Schloßstraße) affichées sur l'OpenStreetMap (https://www.openstreetmap.org). b Exemple d'image de la promenade en milieu naturel. c Exemple d'image de la promenade en milieu urbain.

Les participants ont vu l'itinéraire exact de la marche sur une carte (chemin rectiligne) et ils ont été récupérés au laboratoire et amenés en taxi au point de départ de la marche. Ils portaient un téléphone portable qui enregistrait les données du système de positionnement global (GPS) des participants pendant la marche, pour s'assurer qu'ils suivaient l'itinéraire prévu (Fig. 2a). Pendant la marche, les participants étaient équipés d'un Empatica E4 (Empatica Srl, Milan, Italie), d'un bracelet mesurant l'activité électrodermique (EDA), la variabilité de la fréquence cardiaque (HRV) et la fréquence cardiaque, en tant qu'indicateurs physiologiques du stress. Les participants ont fait la promenade seuls et ont reçu pour instruction de ne pas entrer dans les magasins ou d'utiliser leur téléphone portable, pour éviter toute distraction potentielle. On leur a donné un sac à lunch qu'ils ont pu manger pendant la promenade. Au bout de 30 minutes, lorsqu'un signal d'alarme a été généré par le téléphone, ils ont fait demi-tour et ont continué la marche jusqu'au point de départ. Ici, ils ont été pris en charge par un taxi et ramenés au laboratoire.

Après la marche, la même procédure d'IRMf a été répétée, avec une tâche supplémentaire induisant du stress, la tâche d'évaluation sociale de la menace (SET) [28], une version modifiée du test de stress social de Trier [29], destinée à induire un stress social et présentée uniquement après la marche, car nous avons estimé que les participants n'auraient pas cru deux fois l'histoire de couverture (pour la procédure détaillée de la tâche SET, voir Informations supplémentaires). De plus, les participants ont rapporté le niveau d'attention restaurée après la marche via un questionnaire. Enfin, les participants ont été débriefés et informés du but de l'étude. Dans le cadre de cet article, nous rapportons les résultats IRMf sur la FFT et la MIST.

Une version adaptée de la Fearful Faces Task (FFT) [24] a été utilisée, conçue pour mesurer l'activité de l'amygdale lors d'expressions faciales craintives et neutres. Dans le scanner IRM, les participants ont reçu des stimuli, composés de 15 visages masculins et 15 visages féminins, chacun représentant une expression faciale craintive (condition de peur ; Fig. 3 en bas à gauche) ou neutre (condition neutre ; Fig. 3 en bas à droite). Des expressions faciales craintives et neutres ont été affichées pendant 1000 ms (stimuli non masqués) ou pendant 17 ms suivis d'un masque avec une expression faciale neutre présentée pendant 983 ms (stimuli masqués). Puisqu'il a été démontré que l'amygdale répondait aux stimuli masqués même lorsque la plupart des participants n'étaient pas conscients de leur présence [30, 31, 32], nous avons utilisé des stimuli masqués afin d'examiner de manière exploratoire si le degré de perception consciente avait un effet sur l'activité de l'amygdale. Cependant, nous n'avons pas eu le temps d'effectuer un test de contrôle perceptif et nous n'avons donc aucune preuve que les stimuli masqués ont effectivement été traités en dehors de la conscience des participants.

aa L'activité bilatérale de l'amygdale lors de l'observation de visages craintifs (condition de peur) a diminué après la marche dans l'environnement naturel. b L'activité bilatérale de l'amygdale lors de l'observation de visages neutres (condition neutre) a diminué après la marche dans l'environnement naturel. c Région d'intérêt, l'amygdale bilatérale telle que définie dans l'Atlas d'étiquetage anatomique automatisé 2. En bas : Stimuli dans la tâche des visages craintifs montrant une expression faciale craintive, dans la condition Peur (à gauche) et une expression faciale neutre dans la condition Neutre (à droite). Remarque : BOLD signifie Blood-Oxygen Level-Dependent ; Les différences significatives sont indiquées par des astérisques (*P < 0,05 ; **P < 0,01) ; les barres d'erreur représentent une erreur standard de la moyenne.

Nous avons utilisé l'ensemble de 60 stimuli de la base de données FACES de l'Institut Max Planck pour le développement humain de Berlin [33], constitué de photographies de visages sur fond gris, appariées en taille et en luminance. Nous avons utilisé la base de données FACES car elle fournit un large éventail de photographies haute résolution validées avec des expressions faciales naturelles qui varient selon le sexe, l'âge et l'émotion. Le paradigme IRMf consistait en 22 blocs avec 6 images entrelacées avec une pause de 200 ms entre les images. Chaque bloc était suivi d'une croix de fixation blanche présentée pendant 9 s. Afin de surveiller l'attention des participants, la croix de fixation était rouge à deux reprises et les participants devaient appuyer sur le bouton de la boîte de réponse dès qu'ils verraient la croix rouge à l'écran. L'ordre des stimuli a été randomisé dans 10 versions de la FFT, et la version de la tâche a été introduite dans l'analyse des données IRMf en tant que covariable. L'ensemble de la séquence de tâches a duré 8 minutes et 28 s. La tâche a été présentée via un système de projecteur et de miroir et les participants ont répondu à l'aide d'une boîte de réponse. La FFT a été présentée à l'aide du logiciel Presentation (version : 19.0) et le code de la tâche utilisée dans cette étude est librement disponible sur https://osf.io/5m2qv.

Le Montreal Imaging Stress Task (MIST) [25] est un paradigme informatisé adapté à l'IRMf, basé sur le Trier Social Stress Test [29], dans le but d'induire un stress social, dans lequel les participants résolvent des tâches de calcul mental avec une limite de temps conçue pour être juste au-delà des capacités cognitives du participant. Le MIST consistait en trois conditions différentes : Expérimental, Contrôle et Repos (Fig. 1 supplémentaire).

Dans la condition expérimentale, les informations sur les performances individuelles et une fausse performance moyenne de tous les participants ont été présentées graphiquement après chaque réponse. Cette fausse performance moyenne était systématiquement considérablement meilleure que la performance individuelle afin d'induire un stress social. Dans la condition Contrôle, les tâches de calcul mental avaient le même niveau de difficulté que dans la condition Expérimentale, mais la performance du participant ainsi que la fausse performance moyenne de tous les participants n'étaient pas affichées et il n'y avait pas de limite de temps pour résoudre la tâche. Dans la condition de repos, traitée comme une ligne de base, aucune tâche n'était affichée et les participants devaient simplement regarder passivement l'écran [25]. Pour la procédure MIST détaillée, voir Informations supplémentaires.

Toutes les images ont été acquises sur un scanner Siemens Tim Trio 3 T (Erlangen, Allemagne) à l'aide d'une bobine de tête à 32 canaux. Les images pondérées en T1 ont été obtenues à l'aide d'une séquence tridimensionnelle d'écho de gradient préparée par magnétisation pondérée en T1 (MPRAGE ; temps de répétition (TR) = 2500 ms ; temps d'écho (TE) = 4,77 ms ; TI = 1100 ms, matrice d'acquisition = 256 × 256 × 192, angle de retournement = 7 ° ; taille de voxel 1 x 1 x 1 mm3). Des images fonctionnelles du cerveau entier ont été recueillies à l'aide d'une séquence d'imagerie écho-planaire (EPI) pondérée en T2* sensible au contraste BOLD (TR = 2000 ms, TE = 30 ms, matrice d'acquisition = 216 × 216 × 129, angle de bascule = 80°, épaisseur de coupe = 3,0 mm, facteur de distance = 20 %, FOV = 216 mm, taille de voxel 3 × 3 × 3 mm3, 36 axial tranches, à l'aide de GRAPPA).

Les données d'imagerie fonctionnelle ont été prétraitées et analysées à l'aide du logiciel de cartographie paramétrique statistique (SPM12 ; https://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm12/). Les EPI ont été corrigés pour la synchronisation des tranches et le mouvement de la tête et transformés dans l'espace standard normalisé stéréotaxique de l'Institut de neuroimagerie de Montréal (INM) à l'aide de l'algorithme de segmentation unifié. Enfin, un lissage spatial avec un noyau gaussien de 6 mm de pleine largeur à mi-hauteur (FWHM) a été effectué. La taille du voxel n'a pas été modifiée lors du prétraitement mais conservée dans la dimension d'acquisition d'origine (3 × 3 × 3 mm3).

Au premier niveau, l'analyse des estimations FFT de l'activation fonctionnelle pendant les conditions (peur non masquée, neutre non masqué, peur masquée, neutre masqué, réponse) a été obtenue à l'aide d'un paradigme lié à l'événement. Un filtre passe-haut (coupure 128 s) a été appliqué. Par la suite, une analyse du cerveau entier a été réalisée, en utilisant une conception factorielle flexible mettant l'accent sur l'interaction de l'environnement (urbain vs naturel) et du temps (avant vs après la marche). Les deux contrastes d'interaction ont été analysés (Peur> Neutre et Neutre> Peur), en utilisant une correction d'erreur familiale (FEW) avec un seuil à P <0, 05, et aucun groupe significatif n'a survécu. De plus, afin d'effectuer une analyse du cerveau entier avec un seuil moins rigoureux, les contrastes ont été seuillés à P <0,001, non corrigés tout en contrôlant les tests multiples au niveau du cluster en utilisant 3DClutSim dans l'AFNI (Analysis of Functional Neuroimages) [34] et encore une fois aucun cluster significatif n'a survécu.

Nous avons ensuite utilisé une approche basée sur le ROI, basée sur notre hypothèse a priori, en nous concentrant sur le ROI amygdale, ACC (tous deux dérivés de l'atlas Automated Anatomic Labelling 2 [35], https://www.gin.cnrs.fr/en/tools/aal/), et dlPFC (gyrus supérieur frontal gauche et droit), dérivés de la SPM Anatomy Toolbox [36], en utilisant WFU PickAtlas (https://www.nitrc.org/projects /wfu_pickatlas). Le volume de l'amygdale bilatérale était de 3744 mm3, le volume de dlPFC était de 79 968 mm3 et le volume de l'ACC était de 21 704 mm3. Nous avons extrait le signal BOLD moyen d'une fenêtre temporelle de 4 à 6 s après le début du stimulus sur tous les voxels de chaque ROI à l'aide d'un script Matlab basé sur la boîte à outils marsbar (version 0.44 [37]). Nous avons estimé que l'intervention, à savoir une marche d'une heure, affecterait globalement le niveau de stress et, par conséquent, l'activité cérébrale liée au stress, pas seulement lors de la mise en contraste de la condition Peur > Neutre. Pour tester cela, nous avons examiné l'activité de chaque retour sur investissement (amygdale bilatérale, dlPFC et ACC) dans les conditions de peur et neutre séparément. Étant donné que les résultats dans les deux conditions étaient similaires, nous avons également examiné l'activité ROI regroupée des conditions Peur et Neutre. Nous avons fait la moyenne des données des stimuli non masqués et masqués, car les résultats étaient similaires.

Nous avons effectué une ANOVA mixte à deux facteurs avec l'environnement comme facteur inter-sujet (urbain vs naturel) et le temps comme facteur intra-sujet (avant vs après la marche), dans les conditions Peur et Neutre séparément, et également dans l'activité groupée ROI des conditions Peur et Neutre, tout en nous concentrant sur l'interaction environnement-temps. Des tests t post-hoc bilatéraux ont été effectués dans l'environnement urbain et naturel pour examiner les différences d'activité ROI avant et après la marche dans chaque environnement ainsi que séparément dans les conditions Peur et Neutre, et l'activité regroupée de ces dernières conditions. De plus, les sous-régions de l'amygdale (amygdale centro-médiale et latéro-basale) ont été dérivées d'un atlas de la SPM Anatomy Toolbox [36] et l'ANOVA mixte à deux voies a été réalisée de la même manière que celle décrite ci-dessus.

Lors de l'analyse de premier niveau du MIST, nous avons obtenu des estimations de l'activation fonctionnelle dans les trois conditions d'un paradigme de conception de blocs (expérimental, contrôle et repos) et appliqué un filtre passe-haut (coupure 520 s). Nous avons d'abord effectué une analyse du cerveau entier, en utilisant un modèle factoriel flexible et en nous concentrant sur l'interaction de l'environnement (urbain vs naturel) et du temps (avant vs après la marche). Les deux contrastes d'interaction (Exp > Cont et Cont > Exp) ont été analysés, en utilisant une correction d'erreur par famille avec un seuil à P < 0,05 et aucun cluster significatif n'a survécu. Par la suite, pour présenter un seuillage plus clément, les contrastes ont été seuillés à P < 0,001, non corrigé tout en contrôlant les tests multiples au niveau du cluster en utilisant 3DClustSim dans l'AFNI [34]. Des grappes significatives dans le contraste expérimental > contrôle sont présentées dans le tableau supplémentaire 2. Aucune grappe significative n'a survécu dans le contraste contrôle > expérimental.

Pour analyser l'activité ROI dans le MIST, nous avons extrait les valeurs bêta de chaque ROI séparément pour les contrastes Expérimental> Repos et Contrôle> Repos, afin d'obtenir les valeurs bêta dans la condition expérimentale et de contrôle par rapport à la ligne de base (condition de repos). Par la suite, une ANOVA mixte 2 x 2 x 2 a été menée avec la condition (expérimentale vs témoin) et l'environnement comme facteur inter-sujet (urbain vs naturel) et le temps comme facteur intra-sujet (avant vs après la marche) pour l'activité de l'amygdale, en se concentrant également sur l'interaction environnement-temps. De plus, et conformément à la façon dont les données FFT ont été analysées, des tests t post-hoc ont été effectués avec l'activité amygdale regroupée de la condition expérimentale et de contrôle comme variable dépendante afin d'examiner si l'interaction environnement-temps était entraînée par un changement dans l'activité de l'amygdale après la marche dans l'environnement urbain ou dans l'environnement naturel.

Les données comportementales et les données physiologiques sont rapportées dans les informations supplémentaires.

Comme supposé, nous avons observé une interaction environnement-temps significative dans l'amygdale bilatérale dans la peur [F(1,61) = 6,11, P = 0,016, η2g = 0,04 ; Fig. 3a] ainsi qu'à l'état Neutre [F(1,61) = 4,86, P = 0,031, η2g = 0,03 ; figure 3b]. De plus, une interaction significative environnement-temps a également été observée lorsque l'activité bilatérale de l'amygdale dans les conditions Peur et Neutre a été regroupée [F(1,61) = 5,81, P = 0,019, η2g = 0,04]. Il n'y avait aucune interaction temps-environnement significative ni dans l'ACC ni dans le dlPFC dans la FFT dans la condition de peur (tableau supplémentaire 3), la condition neutre (tableau supplémentaire 4), ni dans l'activité combinée des conditions de peur et neutre (tableau supplémentaire 5).

Pour déterminer si l'interaction environnement-temps dans l'activité de l'amygdale était principalement due à une augmentation de l'environnement urbain ou à une diminution de l'environnement naturel, nous avons effectué des tests t de suivi. Les tests t post-hoc appariés bilatéraux pour l'activité groupée pendant la condition Peur et Neutre ont révélé que l'activité de l'amygdale était stable dans l'environnement urbain [t(30) = −0,67, P = 0,506], alors qu'il y avait une diminution significative de l'activité de l'amygdale après la marche dans la nature [t(31) = 2,62, P = 0,014]. Un test t post-hoc apparié à deux queues a également montré une diminution de l'activité de l'amygdale après la marche dans l'environnement naturel lorsqu'il est testé séparément dans la peur [t(31) = 2,77, P = 0,009 ; Fig. 3a] et la condition neutre [t(31) = 2,37, P = 0,024 ; figure 3b]. Par conséquent, l'interaction environnement-temps a été entraînée par une diminution significative de l'activité de l'amygdale après la promenade dans la nature (Fig. 3). De plus, nous avons observé que l'interaction dans l'activation de l'amygdale était latéralisée et principalement pilotée par l'activité dans l'amygdale droite [F(1,61) = 7,00, P = 0,010, η2g = 0,04].

Fait intéressant, l'analyse de l'activité bilatérale de l'amygdale uniquement pendant les stimuli masqués a également révélé une interaction environnement-temps significative [F(1,61) = 5,58, P = 0,021, η2g = 0,03], montrant une diminution après l'exposition à l'environnement naturel [t(31) = 2,65, P = 0,012].

De manière exploratoire, nous avons testé séparément différentes sous-régions de l'amygdale et observé une interaction environnement-temps significative dans l'amygdale basolatérale [F(1,61) = 5,17, P = 0,026, η2g = 0,03 ; Fig. 2 supplémentaire], également entraînée par une diminution de son activité après la promenade dans la nature [t(31) = 1,98, P = 0,057].

Comme hypothétique et dans la même direction que dans la FFT, nous avons observé une interaction environnement-temps significative dans l'activité de l'amygdale dans les conditions expérimentales et de contrôle regroupées dans le MIST [F(1,61) = 5,07, P = 0,028, η2g = 0,02 ; Fig. 3 supplémentaire]. De même dans la FFT, des tests t post-hoc appariés bilatéraux au sein du MIST ont révélé que l'interaction était motivée par une diminution de l'activité de l'amygdale après la marche dans la nature [t(31) = 1,88, P = 0,070], alors que l'activité de l'amygdale est restée stable après la marche dans l'environnement urbain [t(30) = −1,28, P = 0,211]. Dans le MIST, comme dans la FFT, il n'y avait pas d'interaction temps-environnement dans l'ACC ou le dlPFC (tableau supplémentaire 6).

Il n'y avait pas d'interaction significative entre l'environnement et le temps dans les mesures d'auto-évaluation ou dans la tâche cognitive (tableaux supplémentaires 7, 8) ni dans les indicateurs physiologiques de stress (tableau supplémentaire 9). Cependant, comme prévu, la capacité de restauration perçue était plus élevée après la marche dans la nature qu'après la marche urbaine [Z = − 3,85, P < 0,001, r = 0,49 ; Fig. 4 supplémentaire et tableau supplémentaire 10]. De plus, les participants qui sont allés se promener dans la nature ont déclaré avoir davantage apprécié la marche [Mdn = 92, IQR = 20,5], comparativement aux participants qui sont allés se promener en ville [Mdn = 70, IQR = 40,5, Z = − 2,87, P = 0,004, r = 0,37].

Vivre dans un environnement urbain a été associé à des problèmes de santé mentale, comme les troubles anxieux, la dépression et la schizophrénie, l'éducation urbaine étant le facteur environnemental le plus important pour développer la schizophrénie [3, 4]. Pour étudier les effets causals des environnements urbains et naturels sur le cerveau, nous avons mené une étude d'intervention qui a examiné les changements dans les régions cérébrales liées au stress après une marche d'une heure dans un environnement urbain ou naturel. En outre, nous avons cherché à déterminer si le soulagement du stress après une exposition à la nature est le résultat de l'environnement naturel lui-même ou de la simple absence d'effets urbains désavantageux.

Conformément à notre hypothèse, nous avons observé que l'activité de l'amygdale diminuait après la marche dans la nature, alors qu'elle restait la même après la marche en milieu urbain. Nous interprétons cela comme une preuve montrant que la nature est en effet capable de restaurer les individus du stress, et comme un manque de preuve que l'exposition urbaine administrée augmente en outre l'activité de l'amygdale.

Nous avons observé une diminution de l'activité de l'amygdale après la marche dans la nature non seulement lors des visages craintifs, mais également lors des visages neutres dans la FFT. Il a été démontré que l'amygdale bilatérale répond à la fois aux visages craintifs et neutres [38], bien qu'il soit largement rapporté que la soustraction de l'activité cérébrale pendant les visages neutres de celle pendant les visages craintifs entraîne l'activité de l'amygdale [24, 39, 40]. Nous supposons que l'effet de l'exposition à la nature était plutôt un effet général qui affectait l'amygdale en augmentant son seuil d'activation, entraînant par conséquent un effet d'interaction lors des visages craintifs et neutres.

De plus, nous avons constaté que l'activité de l'amygdale lors de stimuli masqués présentait le même effet que lors de stimuli non masqués, à savoir qu'elle diminuait après la promenade dans la nature, alors qu'elle restait stable après la promenade en milieu urbain. Ces résultats sont conformes aux preuves antérieures montrant que l'amygdale peut être activée en réponse à des stimuli masqués dont les participants n'étaient pas conscients, en l'absence de traitement cortical [30, 31] et suggèrent que l'effet bénéfique de l'exposition à la nature sur le stress peut se produire en dehors de notre conscience.

Fait intéressant, nous avons observé que l'effet d'interaction environnement-temps était principalement lié à l'activité de l'amygdale droite, ce qui est conforme à l'étude précédente montrant une activité amygdale plus faible chez les ruraux par rapport aux citadins, également latéralisée à l'amygdale droite [21]. De manière exploratoire, nous avons examiné les sous-régions de l'amygdale séparément et avons trouvé une interaction environnement-temps (l'activité restant stable après la marche urbaine, alors qu'elle diminuait de manière descriptive après la marche dans la nature) dans l'activité basolatérale de l'amygdale, une sous-région qui a déjà été rapportée dans le contexte du conditionnement de la peur [41] et à activer pendant l'anxiété [42].

Comme prévu, et conformément aux résultats de la FFT, nous avons observé une interaction environnement-temps significative dans l'activité de l'amygdale également dans la tâche de stress social, le MIST, l'activité de l'amygdale restant stable après la marche dans l'environnement urbain et diminuant de manière descriptive après la promenade dans la nature. Ces résultats indiquent que les effets prédits des promenades dans des environnements naturels sur les régions cérébrales liées au stress se produisent également dans des conditions de stress social. Le même schéma d'activité de l'amygdale après l'exposition à l'environnement naturel observé dans les deux tâches, la FFT et la MIST, suggère qu'une promenade d'une heure dans la nature peut avoir eu un effet bénéfique global sur l'activité de l'amygdale, entraînant une augmentation du seuil d'activation de l'amygdale, quelle que soit la tâche à accomplir. Étant donné que l'interaction environnement-temps n'a pas été observée dans l'ACC ou le dlPFC ni dans la FFT ni dans le MIST, les données impliquent que l'amygdale peut être une région cérébrale clé liée au stress où l'environnement a un effet.

Une explication possible de l'absence de changement observé dans les mesures comportementales après la marche peut résider dans le fait que les questionnaires post-test faisaient référence à l'humeur et au stress ressentis au cours de l'heure précédente, lorsque les participants subissaient le paradigme induisant le stress de l'IRMf. Par conséquent, nous pensons que les questionnaires n'ont pas été en mesure de saisir l'effet de la marche, mais plutôt l'effet du paradigme induisant le stress. Dans les études futures, les mesures comportementales devraient être administrées sous une forme abrégée dès que les participants reviennent de la marche, afin de saisir l'effet de la marche à la fois dans les questionnaires et dans le paradigme de l'IRMf.

Cependant, la capacité de restauration perçue, se référant à l'attention restaurée pendant la marche, a été rapportée comme étant plus élevée après la marche dans la nature qu'après la marche urbaine, ce qui est conforme à l'ART [14] et aux études précédentes [8] montrant que les environnements naturels ont des bénéfices réparateurs sur l'attention. De plus, les participants qui sont allés faire une promenade dans la nature ont apprécié la marche plus que ceux qui sont allés se promener en milieu urbain, une constatation qui est cohérente avec la capacité de restauration plus élevée des participants ainsi qu'avec une activité amygdale plus faible après la promenade dans la nature.

Selon ART, les environnements naturels restaurent la cognition, alors que dans le cadre SRT, la restauration induite par la nature est liée à la récupération du stress. Même si l'ART et la SRT sont des cadres théoriques complémentaires [8, 9], dans le cadre de cette étude, l'ART mettrait l'accent sur la cognition restaurée et donc les effets dans les aires cérébrales cognitives, alors que la SRT se concentrerait plutôt sur l'importance des aires cérébrales liées au stress. Étant donné que les résultats montrent une diminution des zones cérébrales liées au stress (amygdale bilatérale) après la marche dans la nature, et aucun changement dans les zones cérébrales liées à la cognition (dlPFC et ACC), les données cérébrales de la présente étude sont plus fortement en ligne avec SRT.

À notre connaissance, il s'agit de la première étude à démontrer les effets causals d'une exposition aiguë à un environnement naturel ou urbain sur les régions cérébrales liées au stress, distinguant les effets positifs de la nature des effets négatifs de la ville. Nous avons démontré que l'activation de l'amygdale diminuait lors d'une tâche de stress après une exposition à la nature, alors qu'elle restait stable après une exposition urbaine. Cela plaide fortement en faveur des effets salutogènes de la nature par opposition à une exposition urbaine provoquant un stress supplémentaire.

Les résultats présentés pourraient révéler le mécanisme des effets à long terme de l'environnement sur les régions cérébrales liées au stress. La diminution de l'activité de l'amygdale à la suite d'une exposition aiguë à la nature pourrait être un mécanisme expliquant une activité plus faible de l'amygdale pendant le stress chez les habitants ruraux [21] et une intégrité structurelle plus élevée de l'amygdale chez les citoyens qui vivent à proximité des forêts urbaines [43]. Des expositions répétées à la nature peuvent avoir un effet bénéfique sur l'amygdale en augmentant son seuil d'activation, entraînant une activité amygdale plus faible pendant le stress et une intégrité plus élevée de l'amygdale chez les habitants qui vivent à proximité d'environnements naturels.

Les effets néfastes des environnements urbains liés à une incidence plus élevée de schizophrénie dans les villes, comme le stress social, pourraient être atténués par l'exposition aux environnements naturels grâce à une diminution de l'activation de l'amygdale liée au stress. Étant donné que la schizophrénie a été liée à l'éducation urbaine [4] et aux altérations de l'amygdale [44], passer du temps dans la nature urbaine (prescription verte) et par conséquent diminuer l'engagement de l'amygdale peut amortir l'impact désavantageux de la ville et servir de mesure préventive contre le développement de la schizophrénie. Une association plus élevée entre l'urbanité et la schizophrénie dans les cohortes de naissance récentes et l'urbanisation en croissance rapide suggèrent que les effets de l'environnement urbain pourraient augmenter à l'avenir [4], soulignant la responsabilité de l'urbanisme de se concentrer sur la modification des villes actuelles et futures pour fournir des espaces verts accessibles afin d'améliorer la santé mentale des citoyens.

L'une des limites de l'étude est le manque de preuves que les stimuli faciaux masqués dans la FFT n'étaient pas perçus consciemment, puisque nous n'avons pas explicitement testé cela. Nous recommandons que les études futures effectuent une tâche de contrôle perceptif afin de s'assurer que les participants ne perçoivent pas consciemment les stimuli masqués. Deuxièmement, il n'est pas clair quels aspects de la nature sont à l'origine de l'effet de la diminution de l'activation de l'amygdale après une exposition à l'environnement naturel. Par conséquent, les études futures devraient viser à identifier les caractéristiques spécifiques de la nature qui sont bénéfiques et entraînent la diminution de l'activité de l'amygdale (par exemple, la couleur verte, le son, les odeurs, les terpènes, etc.) afin de comprendre pourquoi la nature induit des processus de restauration et, par conséquent, pour rendre la thérapie basée sur la nature plus efficace. Troisièmement, même si le chemin forestier de Grunewald où les participants se sont promenés est isolé de la ville, les participants ont peut-être vu d'autres personnes engagées dans des activités de temps libre, telles que la marche ou l'exercice, ce qui aurait pu contribuer à une plus grande relaxation et à une activité amygdale plus faible après la promenade dans la nature par rapport à la promenade urbaine. Par conséquent, les études futures devraient contrôler le nombre de personnes rencontrées lors de la marche ainsi que leur état affectif, car cela peut être différent dans les environnements naturels et urbains. Quatrièmement, différents environnements naturels peuvent avoir des effets différents sur les participants (par exemple, une forêt peut susciter la peur au lieu de se détendre [45] et marcher dans une forêt entretenue peut avoir un impact plus positif sur le bien-être que marcher dans une forêt sauvage [46]). Par conséquent, les futures études devraient examiner les changements dans les régions cérébrales liées au stress après une exposition à différents types d'environnements naturels, par exemple dans un parc urbain ou un jardin botanique. Enfin, étant donné que l'attribution d'un sens à la nature diffère probablement d'une culture à l'autre [47, 48], les recherches futures devraient essayer d'inclure des participants de différents horizons culturels afin d'examiner si les effets bénéfiques de la nature sur les régions cérébrales liées au stress diffèrent d'une culture à l'autre.

Pour conclure, nos résultats démontrent qu'une exposition à la nature pendant une heure diminue l'activité de l'amygdale et peut avoir des effets salutogènes sur les régions cérébrales liées au stress. Cela suggère que se promener dans la nature peut atténuer les effets néfastes de l'environnement urbain sur les régions cérébrales liées au stress et, à son tour, agir potentiellement comme une mesure préventive contre le développement d'un trouble mental.

Les données étayant les conclusions de cette étude sont accessibles au public sur https://osf.io/5m2qv/.

Le code associé à l'analyse des données dans cette étude ainsi que le code lié aux tâches sont accessibles au public sur https://osf.io/5m2qv

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Sonja Sudimac, Vera Sale & Simone Kühn

Institut Max Planck pour le développement humain, École internationale de recherche Max Planck sur le parcours de vie (LIFE), Lentzeallee 94, 14195, Berlin, Allemagne

Sonja Sudimac

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SS a conçu et coordonné l'étude, collecté les données, effectué une analyse des données de neuroimagerie et une analyse des données comportementales, pris en charge l'analyse des données physiologiques et rédigé l'article. VS a collecté les données, pris en charge l'analyse des données comportementales et analysé les données physiologiques. SK a eu l'idée de l'étude, a conçu et coordonné l'étude, a supervisé l'acquisition et l'analyse des données et a révisé le manuscrit.

Correspondance à Sonja Sudimac.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Sudimac, S., Sale, V. & Kühn, S. Comment la nature nourrit : L'activité de l'amygdale diminue à la suite d'une promenade d'une heure dans la nature. Mol Psychiatry 27, 4446–4452 (2022). https://doi.org/10.1038/s41380-022-01720-6

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Reçu : 26 novembre 2021

Révisé : 18 juillet 2022

Accepté : 22 juillet 2022

Publié: 05 septembre 2022

Date d'émission : novembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41380-022-01720-6

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