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Hérédité volume 128, pages 460–472 (2022)Citer cet article

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Les systèmes de subsistance basés sur l'agriculture qui sont déjà vulnérables en raison de multiples défis font face à un risque immédiat d'augmentation des mauvaises récoltes en raison des aléas météorologiques. En tant que sélectionneurs et biotechnologistes, notre stratégie est de faire progresser et d'innover la sélection pour des cultures résistantes aux intempéries. La tolérance des plantes au stress est un trait génétiquement complexe. De plus, les cultures sont rarement confrontées à un seul type de stress de manière isolée, et il est difficile pour les plantes de faire face à plusieurs stress simultanément. L'une des approches les plus utiles pour créer des cultures résistantes au stress est l'édition du génome et la trans- ou cis-genèse. Sur des centaines de gènes sensibles au stress, beaucoup ont été utilisés pour conférer une tolérance à un facteur de stress particulier, tandis que quelques-uns ont été utilisés en combinaison pour la pyramide des gènes contre plusieurs stress. Cependant, une meilleure approche serait d'utiliser des gènes pléiotropes multi-rôles qui permettent aux plantes de s'adapter simultanément à de nombreux stress environnementaux. Nous tentons ici d'intégrer et de présenter les informations dispersées publiées au cours des trois dernières décennies sur ces gènes pléiotropes pour l'amélioration des cultures et le remodelage des futurs systèmes de culture. Des articles de recherche validant les rôles fonctionnels des gènes dans les plantes transgéniques ont été utilisés pour créer des groupes de gènes pléiotropes à rôles multiples qui pourraient être des gènes candidats pour le développement de variétés de cultures résistantes aux intempéries. Ces variétés de cultures biotechnologiques aideront à créer des « fermes à haute valeur ajoutée » pour atteindre l'objectif d'une augmentation durable de la productivité alimentaire mondiale et stabiliser les prix des denrées alimentaires en garantissant un approvisionnement alimentaire assuré et sans fluctuation. Cela pourrait également aider à créer un référentiel de gènes grâce à la synthèse artificielle de gènes pour une «production alimentaire résiliente de grande valeur» pour le 21e siècle.

Avec les nouveaux défis du XXIe siècle, la transition agricole est devenue un impératif pour la sécurité alimentaire et nutritionnelle dans la nouvelle ère. L'agriculture est actuellement confrontée à d'énormes défis pour nourrir une population croissante de manière durable (Firbank et al. 2018). La situation s'est compliquée et aggravée compte tenu de l'épuisement des ressources, du changement climatique, des défis dus aux pandémies comme le COVID-19. Il existe un besoin immédiat d'explorer les voies et moyens de développer un système de production alimentaire robuste qui survivrait aux défis du changement climatique, de la diminution des ressources et des préférences des consommateurs pour des aliments nutritifs. En 2008, une conférence de haut niveau sur la sécurité alimentaire mondiale a été convoquée par l'Organisation des Nations Unies pour l'alimentation et l'agriculture, le Fonds international de développement agricole, le Programme alimentaire mondial des Nations Unies et le Groupe consultatif pour la recherche agricole internationale. Lors de cette conférence, 181 pays ont adopté une déclaration selon laquelle "Il est essentiel d'aborder la question de savoir comment accroître la résilience des systèmes de production alimentaire actuels face aux défis posés par le changement climatique" (Husaini et Tuteja 2013). National Climate Assessment by the United States, Global Change Research Program a souligné que le changement climatique pose plusieurs défis à la production agricole et que les rendements des cultures devraient diminuer en raison de la modification des températures et de la disponibilité de l'eau, de l'érosion des sols et des épidémies de ravageurs et de maladies (Reidmiller et al. 2018). Selon le Rapport mondial sur les crises alimentaires (GRFC 2020), une évaluation conjointe et consensuelle des situations d'insécurité alimentaire aiguë dans le monde par 16 organisations partenaires, les conditions météorologiques extrêmes ont été les principaux moteurs de la situation d'insécurité alimentaire aiguë pour près de 34 millions de personnes dans 25 pays en 2019, contre 29 millions en 2018. De plus, l'intensité et la gravité croissantes de ces événements météorologiques extrêmes ont entraîné une augmentation du nombre de personnes confrontées à des crises alimentaires en 2019 par rapport à 201 8 (GRFC 2020). Ces événements météorologiques extrêmes sont généralement un amulgame de plusieurs types de stress et sont très compliqués à gérer.

Les plantes cultivées subissent souvent plus d'un stress biotique et abiotique (Hasanuzzaman et al. 2012) (Fig. 1). La tolérance au stress est génétiquement complexe, et comme les plantes sont rarement confrontées à un seul type de stress de manière isolée, il devient difficile pour une plante de faire face à plusieurs stress simultanément (Husaini 2014). La tolérance au stress résulte d'une interaction de plusieurs gènes. Par exemple, plusieurs cascades de signalisation sont utilisées pour la résistance aux maladies à large spectre. L'induction des voies de réponse de défense dépendantes de l'acide salicylique (SA) et de l'acide jasmonique / éthylène peut être nécessaire (Li et al. 2019). Des gènes spécifiques peuvent être utilisés pour développer des plantes tolérantes à de multiples agents pathogènes et stress biotiques. (Chun et al. 2012) ont démontré l'implication critique de l'oxyde nitrique dans ces deux voies. Leur étude suggère que la surexpression de la synthase de l'oxyde nitrique neuronal dans Nicotiana tabacum peut suffisamment induire à la fois la voie dépendante de JA/ET et la voie dépendante de SA et conférer une résistance contre les bactéries, les champignons et les virus. De même, la surexpression d'Arabidopsis thaliana Nonexpresser de PR GENES 1 (AtNPR1), un régulateur clé de la résistance aux maladies à large spectre (SAR), confère une résistance à Fragaria vesca L. contre de multiples agents pathogènes. Il confère une résistance contre trois maladies fongiques (l'anthracnose causée par Colletotrichum acutatum, la pourriture du collet causée par C. gloeosporioides et l'oïdium causée par Podosphaera aphanis) et une maladie bactérienne, à savoir. tache angulaire causée par Xanthomonas fragariae (Silva et al. 2015). Ces maladies provoquent des pertes considérables en fruits variant entre 50 et 80 %.

Les cultures peuvent développer une résilience face aux stress grâce à l'ingénierie du génome et augmenter l'absorption des nutriments grâce à une meilleure efficacité d'utilisation des nutriments, et ainsi relever les défis de la sécurité alimentaire et nutritionnelle. Ces cultures aideront à établir des fermes à haut rendement capables de donner de meilleurs rendements par unité d'intrant appliqué (temps, espace, travail, énergie).

Cette situation pose un défi majeur à la sécurité alimentaire et nutritionnelle de la population mondiale croissante, qui devrait atteindre 9,7 milliards d'ici 2050 et nécessitera une amélioration de la production agricole d'au moins 70 à 85 % (Alexandratos et Bruinsma 2012), (Ray et al. 2013). Cependant, le bon côté des choses est qu'il y a des progrès impressionnants dans la biotechnologie végétale et la «révolution génétique» associée pour l'amélioration des cultures. La question cruciale est la suivante : pouvons-nous exploiter la biodiversité pour la sécurité alimentaire et nutritionnelle ? (McCouch et al. 2013) ont suggéré que la première étape serait d'obtenir des informations sur les séquences des génomes des organismes pour générer une "liste de pièces" qui peut aider à déchiffrer les mécanismes permettant aux plantes de s'adapter à de nombreux environnements et guider le remodelage des systèmes de culture pour l'avenir. Il existe sans doute des millions de traits dans un organisme complexe tel que l'humain, mais le nombre de gènes dans le génome humain n'est que d'environ 20 000. Inévitablement, il existe au moins certains gènes qui affectent plusieurs traits. L'objectif fondamental de cet article est de fournir un aperçu de cette « liste » de gènes candidats ayant des rôles critiques qui provoquent des effets significatifs sur le phénotype de la plante, et peuvent donc être utilisés pour développer des cultures biotechnologiques résistantes à de multiples stress.

La pléiotropie est un phénomène dans lequel un seul locus affecte deux ou plusieurs traits phénotypiques distincts. Le terme a été officiellement introduit en 1910 par le généticien allemand Ludwig Plate (Stearns 2010). Mendel avait également décrit un cas précoce de pléiotropie de trois caractères (couleur du tégument, couleur de la fleur et taches axiales) dans son article classique de 1866 (Stearns 2010), (Fairbanks et Rytting 2001). La pléiotropie ne peut être traitée comme un concept unitaire avec une prévalence définissable. Il s'agit d'une suite de phénomènes conceptuellement liés mais empiriquement indépendants (Paaby et Rockman 2013). De nombreuses classifications non exclusives ont été proposées par différents chercheurs (Paaby et Rockman 2013), (Hodgkin 2002), (Solovieff et al. 2013), (Wagner et Zhang 2011). Dans son essence, la pléiotropie implique une cartographie d'une chose au niveau génétique à plusieurs choses au niveau phénotypique (Paaby et Rockman 2013). La pléiotropie est généralement causée par une seule fonction moléculaire impliquée dans de multiples processus biologiques (He et Zhang 2006). Caractériser le mécanisme biologique sous-jacent d'un effet pléiotropique est un défi majeur dans le domaine car de nombreux modèles alternatifs pour un effet apparent de phénotype croisé peuvent s'adapter aux données observées (Solovieff et al. 2013).

Une méthode populaire de mesure de la pléiotropie consiste à utiliser des génotypes knock-out dans un fond homogène (Dudley et al. 2005). Par la même analogie, les génotypes knock-in sont utilisés pour valider la fonction des (trans)gènes. Au cours des dernières décennies, les techniques de modification génétique (GM) ont été utilisées pour combiner et modifier les gènes d'individus génétiquement éloignés afin de conférer les traits génétiques souhaités aux cultures biotechnologiques résultantes. Les dernières parmi ces techniques se concentrent sur l'édition du génome et incluent des méthodes basées sur TALEN et CRISPR comme Cas-Clover, Crispr-Act3 (Abdallah et al. 2015 ; Xianghong et al. 2018 ; Luo et al. 2019 ; Pan et al. 2021 ; Roca Paixao et al. 2019). Même il est possible d'utiliser la stratégie d'inactivation basée sur CRISPR pour réguler à la baisse les éléments cis-régulateurs qui fonctionnent comme des régulateurs négatifs du stress abiotique (Zafar et al. 2020).

Sur la base d'une lecture approfondie d'études antérieures, nous avons préparé un référentiel de gènes pléitropiques qui devraient être les candidats au développement de plantes cultivées résistantes aux intempéries et riches en nutriments avec une tolérance intégrée aux multiples stress. Cette revue se concentre sur l'extraction d'informations utiles sur les gènes qui favorisent la tolérance au stress abiotique (par exemple la sécheresse, la salinité, la submersion, le froid, le gel et la chaleur) et l'amélioration de la qualité des produits. Ces « gènes de grande valeur » peuvent jeter les bases d'un modèle de production agricole durable pour une sécurité alimentaire et nutritionnelle assurée (Fig. 1). Par souci de brièveté, nous nous sommes concentrés sur les « effets » phénotypiques croisés des transgènes sélectionnés, sans trop discuter des mécanismes sous-jacents de leur action, car cela aurait dépassé le cadre d'un seul examen. Les informations présentées ci-dessous seront très utiles aux biotechnologistes et aux sélectionneurs pour développer de meilleures cultures. Pour comprendre les mécanismes individuels en détail, il est recommandé de se référer au(x) document(s) de recherche cité(s) respectif(s).

Les dommages oxydatifs chez les plantes sont une conséquence de l'exposition à des températures extrêmes, à une intensité lumineuse élevée, au stress hydrique, à la salinité et aux carences en minéraux. Lors d'un stress oxydatif, l'équilibre entre la production d'espèces réactives de l'oxygène et l'activité d'extinction des antioxydants est perturbé. Les plantes avec des niveaux élevés d'antioxydants, qu'ils soient constitutifs ou induits, ont une meilleure résistance à ces dommages oxydatifs. Il existe une corrélation bien connue entre la tolérance au stress et les activités des principales enzymes antioxydantes, à savoir. superoxyde dismutase (SOD), catalase (CAT), peroxyde d'ascorbate (APX), guaicol peroxydase, glutathion synthase et glutathion réductase (examiné dans (Hossain et al. 2011)). Des expériences utilisant des modèles de plantes transgéniques qui surproduisent ces enzymes antioxydantes fournissent des preuves claires que leur surproduction améliore la tolérance au stress osmotique, aux températures élevées, au stress oxydatif, à la photooxydation et aux dommages causés par l'ozone ((Husaini et al. 2010); (Kapoor et al. 2019); (Sun et al. 2020)) (Tableau 1). Une lecture attentive du tableau montre qu'il s'est écoulé près d'une décennie et demie depuis la découverte de leurs propriétés de piégeage des ROS en utilisant une approche transgénique. Cependant, ils n'ont toujours pas été exploités commercialement. L'évaluation critique de ces altérations artificielles du système antioxydant sur la productivité des cultures dans des environnements de stress normaux et multiples dans des conditions de terrain devrait être autorisée par les organismes de réglementation pour relever avec succès les défis du 21e siècle.

Les facteurs de transcription jouent un rôle important dans le contrôle de l'expression des gènes et activent les cascades de gènes agissant ensemble. Afin de conférer une tolérance contre de multiples stress, une bonne stratégie consiste à surexprimer le facteur de transcription codant pour les gènes qui contrôlent plusieurs gènes sensibles au stress de diverses voies. Certaines grandes familles de facteurs de transcription agissent sous l'influence de l'éthylène, de l'acide jasmonique, du SA et d'autres phytohormones, conférant une tolérance aux stress abiotiques.

Bien que de nombreuses informations sur les facteurs de transcription aient été recueillies sur leur rôle dans divers stress abiotiques, la sélection de TF clés pour développer des plantes tolérantes au stress abiotique à l'aide de la technologie transgénique reste un problème important devant nous (Wang et al. 2016). Sur la base de la lecture de la littérature disponible relative à de nombreuses familles TF (y compris WRKY, NF-Y, Zn-doigt, etc.), nous proposons d'utiliser certains facteurs de transcription sélectionnés qui ont un rôle prouvé dans la transmission simultanée d'une tolérance contre plusieurs stress (tableau 1).

La famille des protéines de liaison aux éléments réactifs AP2 / éthylène (EREBP) comprend un grand groupe de TF spécifiques aux plantes. Il se caractérise par la présence d'un domaine de liaison à l'ADN AP2/facteur de liaison à l'éthylène sensible à l'éthylène (ERF) hautement conservé qui interagit directement avec la boîte GCC et/ou l'élément sensible à la déshydratation (DRE)/élément de répétition C, éléments agissant en cis au niveau du promoteur des gènes cibles en aval (Riechmann et Meyerowitz 1998). Ces TF AP2/EREBP sont regroupés en quatre sous-familles principales : AP2 (Apetala2), RAV (apparenté à ABI3/VP1), DREB (protéine de liaison aux éléments sensibles à la déshydratation) et ERF (Sakuma et al. 2002), (Sharoni et al. 2011). Nous discutons des deux dernières sous-familles car elles sont importantes pour la tolérance au stress multiple.

Les facteurs de liaison aux éléments sensibles à l'éthylène : la sous-famille ERF est le plus grand groupe de la famille AP2/EREBP TF (Dietz et al. 2010) et fonctionne dans la tolérance au stress des plantes en régulant les gènes sensibles au stress en interagissant avec les boîtes GCC cis-élément avec une séquence centrale d'AGCCGCC (Ohme-Takagi et Shinshi 1995) ; (Hao et al. 1998). Le gène du facteur de réponse à l'éthylène (ERF) confère une tolérance à de multiples facteurs de stress tels que la sécheresse, la salinité, le froid, les agents pathogènes, etc. (tableau 2). Ceci est en partie dû à leur implication dans les voies de signalisation hormonales telles que l'éthylène, le JA ou le SA (Liang et al. 2008). Les ERF agissent comme un pôle réglementaire clé. Ceux-ci sont impliqués dans la signalisation de l'éthylène, du jasmonate, de l'acide abscisique (ABA) et redox dans de nombreux stress abiotiques (Müller et Munné-Bosch 2015). Lorsqu'il est constitutivement surexprimé dans le tabac transgénique, l'ERF de la tomate confère une tolérance accrue au sel et aux agents pathogènes en activant l'expression de gènes liés aux agents pathogènes (Wang et al. 2004). De même, les lignées transgéniques de tabac surexprimant Tsi1 ont montré une tolérance au sel et une résistance aux agents pathogènes améliorées (Park et al. 2001). L'expression de nombreux gènes liés à la pathogenèse (PR), tels que PR1, PR2, PR3, SAR8.2 et l'osmotine, s'est activée même dans des conditions non stressées. La surexpression de GmERF3 confère une résistance au virus de la mosaïque du tabac (TMV) et améliore la salinité et la tolérance à la sécheresse du tabac (Zhang et al. 2009).

Facteurs de liaison aux éléments sensibles à la déshydratation (DREB) : les DREB sont des facteurs de transcription bien caractérisés connus pour jouer un rôle important dans la régulation de l'expression des gènes en réponse aux stress abiotiques de manière indépendante et dépendante de l'ABA (tableau 2). La surexpression de HvCBF4 à partir d'orge dans le riz active quinze gènes de riz et augmente la tolérance aux stress de sécheresse, de salinité élevée et de basse température sans retard de croissance (Oh et al. 2007). (Hsieh et al. 2002) ont rapporté une amélioration de la tolérance à la sécheresse, au froid et au stress oxydatif des plants de tomates exprimant Arabidopsis DREB1. De même, la surexpression de DREB1 chez Arabidopsis entraîne l'activation de l'expression de nombreux gènes de tolérance au stress et la tolérance de la plante à la sécheresse, à une salinité élevée et/ou au gel est améliorée (Jaglo-Ottosen et al. 1998) ; (Liu et al. 1998). La surexpression de DREB1A et d'OsDREB1 dans les Arabidopsis transgéniques et les plants de riz, respectivement, confère une tolérance accrue à la sécheresse, à une salinité élevée et au stress dû au gel (Kasuga et al. 1999) ; (Gilmour et al. 2000); (Ito et al. 2006). DREB1A induit l'expression de gènes de tolérance au stress tels que kin1, rd29A, rd22, cor6.6 et cor15a (Park et al. 2001). Dans une étude intéressante chez Arabidopsis, il a été rapporté qu'un gène de la cystatine (inhibiteur de la cystéine protéinase) AtCYSa possède un élément sensible à la déshydratation (DRE) et un élément sensible à l'acide abscissique (ABA) (ABRE) dans sa région promotrice (Zhang et al. 2008). Chez Arabidopsis et la levure transgéniques, cette caractéristique a fait d'AtCYSa un gène cible DREB1A et AREB, et a amélioré la tolérance aux stress salins, oxydatifs, à la sécheresse et au froid. La surexpression de GmDREB2 et OsDREB2A dans les plantes transgéniques améliore la tolérance à la sécheresse et au sel (Chen et al. 2007) ; (Mallikarjuna et al. 2011). La surexpression de ZmDREB2A entraîne une amélioration de la tolérance au stress hydrique et de la thermotolérance, ce qui indique que ZmDREB2A avait une double fonction de médiation de l'expression de gènes sensibles au stress hydrique et thermique (Qin et al. 2007). De même, les plantes transgéniques Arabidopsis surexprimant DREB2A montrent une thermo-tolérance accrue, en plus de la tolérance au stress hydrique (Sakuma et al. 2006).

Les voies de perception et de signalisation sont des composantes essentielles d'une réponse adaptative pour la survie des plantes dans des conditions de stress. Les protéines kinases activées par les mitogènes (MAPK) sont des protéines kinases à sérine/thréonine, qui phosphorylent plusieurs substrats impliqués dans de nombreuses réponses cellulaires végétales. Ils jouent un rôle vital dans les voies de transduction du signal. Divers stress tels que les basses températures, les blessures, l'osmolarité élevée, la salinité élevée et les ROS servent de signaux pour activer la cascade MAPK. La cascade MAPK est un point de convergence crucial pour la diaphonie entre différentes réponses au stress abiotique (tableau 3). Pour élucider, des études de silençage génique et de surexpression sur GhRaf19, un gène MAPKKK de type Raf, ont révélé des effets contrastés sur la sécheresse et le stress salin par rapport au stress dû au froid (Jia et al. 2016). Le silençage génique induit par le virus de ce gène chez le coton et N. benthamiana a amélioré la tolérance à la sécheresse et au stress salin, tandis que sa surexpression a amélioré la résistance au stress dû au froid et vice versa. Chez le maïs transgénique, la surexpression constitutive de la protéine kinase 1 MAPKKK/Nicotiana provoque l'activation d'une cascade de signaux oxydatifs. Il en résulte des taux de photosynthèse plus élevés chez les transgéniques et une tolérance au froid, à la chaleur et à la salinité (Shou et al. 2004). Les plantes transgéniques surexprimant Arabidopsis MAPK kinase 2 (MKK2) montrent une tolérance au sel et à la congélation, tandis que les mutants nuls mkk2 sont hypersensibles au stress salin et froid (Teige et al. 2004). La surexpression de MKK2 provoque une régulation positive constitutive de 152 gènes impliqués dans la signalisation du stress, le métabolisme et la régulation transcriptionnelle. Il provoque également une régulation à la hausse de l'activité MPK4, MPK6 en aval dans les plantes transgéniques. Les plants de tabac transgéniques surexprimant constitutivement NPK1 (un orthologue ANP1 actif du tabac) possèdent une meilleure tolérance à la sécheresse, au sel et au froid que les plantes de type sauvage (Kovtun et al. 2000). La surexpression d'OsMAPK5 dans le riz transgénique entraîne une tolérance au stress salin et à d'autres stress abiotiques (Xiong et Yang 2003). La surexpression de ZmMPK17 dans le tabac transgénique entraîne une tolérance accrue contre le stress osmotique, le rhume et les agents pathogènes viraux (Pan et al. 2012a). Le gène CDPK7 du riz est un régulateur positif dans le déclenchement de gènes sensibles au stress sel/sécheresse et a réussi à conférer une tolérance au froid, à la sécheresse et au stress salin chez les plantes transgéniques (Saijo et al. 2000) (tableau 3).

L'osmotine est une protéine PR-5c riche en cystéine. Il a été découvert comme une protéine sensible au stress de type thaumatine synthétisée et accumulée par les cellules de tabac sous stress salin et de dessiccation (Singh et al. 1985). Il joue un rôle majeur dans la protection des membranes plasmiques des plantes en cas de faible potentiel hydrique des plantes (Viktorova et al. 2012). Il s'accumule également dans les plantes soumises à une exposition prolongée au froid (D'angeli et Altamura 2007), et son expression est également induite par le SA, l'ABA, l'auxine, la lumière UV, les blessures, les infections fongiques, les oomycètes, les bactéries et les virus (Fagoaga et al. 2001); (Anil Kumar et al. 2015); revu dans (Husaini et al. 2011); (Husaini et Neri 2016).

Il existe de nombreux rapports qui montrent que l'osmotine et ses homologues confèrent : (a) une tolérance au sel (Singh et al. 1987, 1985) ; (Bol et al. 1990) ; (Zhu et al. 1993), 1995; (Barthakur et al. 2001); (Sokhansanj et al. 2006); (Husaini et Abdin 2008a); (Goel et al. 2010), (b) tolérance à la sécheresse (Barthakur et al. 2001) ; (Parkhi et al. 2009); (Sokhansanj et al. 2006); (Husaini et Abdin 2008b); (Goel et al. 2010), (c) tolérance au froid (D'angeli et Altamura 2007), (d) et protection contre les pathogènes fongiques également (Raghothama et al. 1993) ; (Liu et al. 1994); (Abad et al. 1996); (Scovel et al. 2000); (Ramos et al. 2015), (Xue et al. 2016) ; (Sripriya et al. 2017). L'osmotine de la plante de résurrection Tripogon loliiformis a été utilisée pour conférer simultanément une tolérance à plusieurs stress abiotiques (froid, sécheresse et salinité) au riz transgénique (Le et al. 2018). Pris ensemble, l'osmotine pourrait être utile dans le développement de plantes génétiquement modifiées tolérantes au stress biotique et abiotique (examiné dans (Husaini et Rafiqi 2012), (Husaini et Neri 2016)) (tableau 4).

La carence en minéraux chez les êtres humains est un grave défi mondial (Singh et al. 2010). Des approches telles que la diversification de l'alimentation, la supplémentation en minéraux, l'enrichissement des aliments et la biofortification sont utilisées pour résoudre le problème. L'application de micro- et macro-nutriments minéraux associée à la sélection de variétés avec une meilleure absorption des éléments minéraux, est une bonne stratégie pour la biofortification des cultures comestibles (Graham et al. 2001) (Graham et al. 2007) ; (Bouis 2000 ; Bouis et al. 2003) ; (Genc et al. 2005); (White et Broadley 2005) (Pfeiffer et McClafferty 2007). Une considération importante est que ces éléments doivent être biodisponibles pour l'homme afin que l'intestin les absorbe pendant le processus de digestion et d'assimilation. L'utilisation de plantes transgéniques pour augmenter les micronutriments dans les cultures vivrières de base est une approche prometteuse. La teneur en fer des graines de riz peut être améliorée par la surexpression du gène de la nicotianamine synthase (NAS), catalysant la trimérisation de la S-adénosyl méthionine pour former la nicotianamine (NA) et la nicotianamine aminotransférase (Bashir et al. 2006) ; (Haydon et Cobbett 2007); (Kim et al. 2006). La surexpression de NAS augmente la sécrétion de phytosidérophores et l'absorption de fer. NA chélate les cations Fe(II) et Fe(III) et joue un rôle important dans sa translocation et son homéostasie (Takahashi et al. 2001); (Koike et al. 2004). Le fer est transporté du cytoplasme au plaste par une perméase dans les chloroplastes 1 (Duy et al. 2007). Il s'associe à la ferritine, une protéine de stockage du fer située dans le plaste (Briat et al. 1999) ; (Petit et al. 2001). Dans le riz transgénique, il a été démontré que l'expression combinée de la pvferritine et de l'AtNAS1 provoque une multiplication par six de la teneur en fer de l'endosperme. La phytase n'empêche pas cette accumulation de fer, mais au contraire contribue à réduire le phytate de fer anti-nutriment. Par conséquent, on peut conclure que la surexpression de NAS et de ferritine dans les plantes transgéniques peut augmenter la translocation des métaux vers les graines. Une autre approche consiste à désactiver les gènes impliqués dans la voie de biosynthèse du phytate dans les cultures, augmentant ainsi la biodisponibilité du fer et du zinc pour les êtres humains. Cette approche a été couronnée de succès dans le riz et le blé, où des variétés à faible teneur en phytates ont été développées à l'aide de l'ARNi ou de l'inactivation médiée par CRISPR-Cas du gène Inositol 1,3,4,5,6-pentakisphosphate 2-kinase (IPK1) (Ali et al. 2013), (Aggarwal et al. 2018), (Ibrahim et al. 2021).

Dans le sol, la disponibilité des minéraux est influencée par son pH, sa capacité d'échange cationique, ses conditions redox, son activité microbienne, sa teneur en eau, sa structure et sa teneur en matière organique (Shuman 1998); (Frossard et al. 2000). Fe, Zn, Cu, Ca et Mg sous leurs formes cationiques peuvent être absorbés par les racines de toutes les espèces végétales, tandis que Fe, Zn et Cu peuvent également être absorbés par les graminées sous forme de chélates métalliques. La phytodisponibilité de Fe, Zn et Cu est généralement améliorée dans la rhizosphère des cultures par l'exsudation de protons, de sidérophores et d'acides organiques par les racines (Hoffland et al. 2006) ; (Ismail et al. 2007); (Degryse et al. 2008).

Les plantes utilisent deux stratégies pour absorber le fer du sol (Grotz et Guerinot 2006) ; (Puig et al. 2007). Chez les espèces non graminées, les racines sécrètent des acides organiques et des composés phénoliques pour acidifier la rhizosphère et augmenter la concentration de Fe3+ dans le sol. Fe3+ est chélaté en ces composés et est ensuite réduit par les réductases ferriques en Fe2+ dans l'épiderme des racines (Robinson et al. 1999) ; (Wu et al. 2005); (Mukherjee et al. 2006). Ensuite, le transporteur régulé par le zinc et le transporteur régulé par le fer (IRT) interviennent dans l'influx de Fe2+ vers les cellules racinaires (Ishimaru et al. 2006 ; Vert et al. 2002). Dans la deuxième stratégie, employée par les céréales et les graminées, les phytosidérophores sont sécrétés pour chélater Fe3+, et le complexe Fe3+-phytosidérophore est absorbé par les cellules racinaires (Ishimaru et al. 2006 ; von Wirén et al. 1995).

La protéine YS1 (Maize Yellow Stripe 1) appartient à la famille des transporteurs d'oligopeptides (OPT) et est un symporteur du complexe métallique couplé au proton (Schaaf et al. 2004). Ses homologues jouent un rôle essentiel dans l'absorption de Fe3+-phytosidérophore par les graminées (plantes de stratégie II) (Haydon et Cobbett 2007 ; Ishimaru et al. 2006 ; Puig et al. 2007). Les protéines YSL et les OPT associées chargent et déchargent les complexes Fe2+-nicotianamine (Fe2+-NA) dans et hors du phloème pour la relocalisation du fer dans la plante. OsYSL2 est un transporteur Fe(II)–NA et Mn(II)–NA impliqué dans le transport phloème du fer et du manganèse dans le riz (Koike et al. 2004).

De plus, les protéines YSL catalysent l'absorption des complexes Zn-phytosidérophores chez les graminées (plantes de stratégie II) (Haydon et Cobbett 2007 ; Suzuki et al. 2006 ; von Wirén et al. 1996). Bien que certains canaux Ca2+ de la membrane plasmique soient perméables au Zn2+ (Demidchik et al. 2002 ; White et al. 2002), cependant, la majeure partie de l'influx de Zn2+ dans le cytoplasme est facilitée par les ZIP (Assunção et al. 2001 ; Broadley et al. 2007 ; Colangelo et Guerinot 2006 ; Lopez-Millan et al. 20 04 ; Palmgren et al. 2008 ; Pence et al. 2000). La famille ZIP assure la médiation de l'influx de Zn2+ dans les cellules foliaires (Ishimaru et al. 2005). Les protéines YSL chargent le zinc dans le phloème, où il est transporté sous forme de complexe Zn-NA vers les tissus récepteurs (Gross et al. 2003 ; Haydon et Cobbett 2007 ; Krüger et al. 2002 ; Puig et al. 2007 ; Waters et Grusak 2008). Fait intéressant, les plantes qui hyper-accumulent du Zn présentent une expression constitutivement élevée de gènes codant pour les ZIP, les protéines YSL et NAS.

Il a été démontré que la protéine YSL joue un rôle vital dans le chargement de Cu dans le phloème, qui est ensuite transporté sous forme de complexe Cu-NA (Mira et al. 2001) (DiDonato et al. 2004 ; Guo et al. 2003 ; Puig et al. 2007) ; (Waters et Grusak 2008). Fait intéressant, les protéines YSL transportent à la fois les complexes Cu-NA et les cations libres Cu2+ et Fe2+ (Wintz et al. 2003).

Les résultats de recherche ci-dessus montrent clairement que la surexpression de YSL et NAS peut augmenter l'absorption et la translocation des métaux, en particulier le fer, le zinc, le manganèse et le cuivre dans les plantes transgéniques. De telles études doivent être entreprises pour résoudre les graves problèmes de malnutrition minérale chez les femmes et les enfants. Divers gènes jouent un rôle vital dans la biofortification (tableau 5). Cependant, il est nécessaire d'identifier beaucoup plus de gènes candidats qui peuvent conférer des attributs de gain de fonction aux cultures génétiquement modifiées. Sur la base de la littérature disponible, un ensemble de quelques gènes candidats de ce type est présenté dans le tableau 6.

Le projet de sélection végétale le plus réussi a été l'incorporation de gènes semi-nains pour créer les variétés modernes à haut rendement qui ont commencé avec la sortie de l'IR8 il y a 60 ans, stimulant la révolution verte du riz (Zeigler 2007). La production de 'Golden Rice' était une autre avancée significative et impliquait le transfert de gènes nécessaires à l'accumulation de caroténoïdes (précurseurs de la vitamine A) dans l'endosperme du riz (Ye et al. 2000) ; (Potrykus 2003). Il en résultait qu'environ 140 g de riz fournissaient l'AJR d'un enfant pour le bêta-carotène (Raney et Pingali 2007) et il a été démontré qu'il était efficacement converti en vitamine A chez l'homme (Tang et al. 2009). Les cultures GM n'ont pas atteint leur plein potentiel pour fournir des solutions pratiques aux utilisateurs finaux, en particulier dans les pays en développement. Il y a eu un rapport en 2001, dans lequel la Commission européenne a confirmé la sécurité des cultures et des aliments GM, après des recherches minutieuses s'étendant sur 15 ans et impliquant 81 projets avec 400 scientifiques. Même l'ancien fondateur de Greenpeace, le Dr Patrick Moore, a critiqué Greenpeace comme ayant commis un "crime contre l'humanité" pour son opposition à GM Golden Rice. En outre, 107 lauréats du prix Nobel ont exhorté Greenpeace et ses partisans à "abandonner leur campagne contre les 'OGM' en général et le riz doré en particulier". Pourtant, le riz doré n'a toujours pas vu le jour, grâce à la bio-politique ! Une doublure argentée récente dans le nuage noir est que les Philippines ont récemment approuvé en juillet 2021 la production commerciale de riz doré et sont devenues le premier pays à le faire.

Malgré des résultats de recherche prometteurs sur des cultures génétiquement modifiées présentant des caractéristiques agronomiques bénéfiques telles qu'une tolérance accrue à la sécheresse, une tolérance au sel et une résistance aux insectes, développées par des recherches financées par des fonds publics, celles-ci n'ont pas atteint les utilisateurs finaux en raison du coût extrêmement élevé de la conformité réglementaire. Outre les préoccupations politiques, socio-économiques, culturelles et éthiques concernant les cultures biotechnologiques modernes liées à la peur du « néocolonialisme » technologique dans les pays en développement, les droits de propriété intellectuelle, la propriété foncière, les choix des clients, les perceptions culturelles et religieuses négatives et la « peur de l'inconnu » ont entravé la propagation de ces cultures. Ces préoccupations publiques alimentées et soutenues par des intérêts particuliers ont conduit à une réglementation excessive de cette technologie, menaçant de retarder ses applications dans l'agriculture examinées dans (Husaini et Tuteja 2013). On estime qu'il en coûte jusqu'à 20 millions de dollars américains pour obtenir la certification commerciale d'une seule culture GM. Le professeur MS Swaminathan, lauréat du 1er prix mondial de l'alimentation, a plaidé pour la promotion d'une plus grande recherche du secteur public sur la technologie GM afin qu'il puisse y avoir un accès inclusif à la technologie (Husaini et Sohail 2018). Il est grand temps que la volonté politique se manifeste pour développer les cultures GM dans le secteur public, car un régime réglementaire compliqué et coûteux est une bénédiction déguisée pour les multinationales !

L'agriculture est essentielle à la sécurité alimentaire et nutritionnelle ainsi qu'au bien-être général d'une population majoritaire. L'évolution de systèmes alimentaires résilients, holistiques et sûrs qui s'adaptent au changement climatique et à d'autres facteurs de stress est indispensable à la survie humaine au 21e siècle. Ici, nous démontrons le rôle des gènes pléiotropes multi-rôles à effet majeur dans la transmission de la tolérance contre les stress multiples en soi ou par la modulation des voies de régulation. Les cultures conçues à l'aide de ces gènes peuvent aider à mieux adopter les technologies de conservation des ressources, qui sont bénéfiques pour la durabilité environnementale. Ces cultures auront une meilleure valeur nutritionnelle, une plus grande efficacité d'utilisation de l'azote et de l'eau, une tolérance aux maladies et aux ravageurs, et peuvent résister à la pénurie d'eau, aux inondations, aux températures élevées, au temps froid, à la salinité, à la toxicité minérale, etc. En plus de réduire les émissions de carbone en réduisant la consommation de carburant, elles peuvent également contribuer à la séquestration du carbone. À l'avenir, des cultures biotechnologiques seront développées en utilisant l'ingénierie du génome de ces gènes pléiotropes. Ils peuvent même être synthétisés artificiellement et pyramidés pour lutter contre des problèmes impliquant des traits très complexes. Pour créer un répertoire de cultures résilientes à haute valeur ajoutée pour les 'High-Value Farms', ces gènes seront un atout indispensable.

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L'AMH est reconnaissante à Mme Asma Khurshid pour son aide dans la collecte de la littérature pertinente pour le manuscrit.

Genome Engineering & Societal Biotechnology Lab, Division of Plant Biotechnology, Sher-e-Kashmir University of Agricultural Sciences and Technology of Kashmir, Srinagar, Jammu & Kashmir, 190025, Inde

Amjad M. Husaini

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Correspondance à Amjad M. Husaini.

L'auteur ne déclare aucun intérêt concurrent.

Note de l'éditeur Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Éditeur associé Chenwu Xu.

Réimpressions et autorisations

Husaini, AM Gènes pléiotropes de grande valeur pour le développement de multiples cultures biofortifiées tolérantes au stress pour les défis du 21e siècle. Hérédité 128, 460–472 (2022). https://doi.org/10.1038/s41437-022-00500-w

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Reçu : 28 novembre 2021

Révisé : 5 janvier 2022

Accepté : 05 janvier 2022

Publié: 16 février 2022

Date d'émission : juin 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41437-022-00500-w

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